Konstantīns Lielais 4. gadsimta sākumā pavēlēja uzcelt templi virs apustuļa Pētera kapa. Šī pirmā Romas kristiešu imperatora vēlme tika izskaidrota ar faktu, ka Kristus sekotāji vienmēr cienīja krustā sistā apustuļa Pētera kapu. Celtniecība turpinājās vairākas desmitgades pāvesta Silvestera I uzraudzībā, un to pabeidza 349. gadā. Templis tika nosaukts par Konstantīna baziliku - par godu imperatoram, kurš uzsāka celtniecību.
846. gadā templi izlaupīja arābu pirāti. Šis notikums pamudināja pāvestu Leonu IV uzcelt aizsardzības sienu, kas ieskauj baziliku un blakus esošās ēkas. Vēlāk šī ideja tika pieņemta Vatikānam - pāvesta pilsētvalstij.
Līdz 16. gadsimta sākumam bazilika bija ļoti noplicināta, un tika nolemts, ka tās atjaunošana ir pārāk dārga un nepamatota. Neskatoties uz pilsētnieku neapmierinātību, pāvests Jūlijs II pavēlēja iznīcināt baziliku un tās vietā uzcelt jaunu baznīcu. Projekta autors ir Donato Bramante. Jaunā katedrāle tika uzcelta vairāk nekā gadsimtu, un būvniecību uzraudzīja daudzi lieli meistari, starp kuriem var atšķirt Rafaelu un Mikelandželo.
17. gadsimta sākumā būvniecība tika veikta arhitekta Karlo Maderno uzraudzībā, kurš ar Pāvila V piekrišanu veica būtiskas izmaiņas tempļa struktūrā, ēkas formu aizstājot ar grieķu krustu. uz latīņu valodu. Šis solis ir palielinājis Svētā Pētera bazilikas ietilpību.
Galvenais altāris atrodas virs apustuļa kapa, kas atrodas tempļa centrā. Tas atrodas zem kupola, kuru izstrādāja Mikelandželo. Aiz muguras redzams tronis, kas izgatavots no ziloņkaula un koka. Tiek uzskatīts, ka svētais Pēteris sēdēja šajā tronī, būdams Romas pāvests. Katedrāle ir veidota baroka stilā, lielākās daļas detaļu autors ir Lorenco Bernīni.
Pāvesti ir apglabāti katedrāles cietumā. Pēdējā apbedīšana notika 2005. gadā, kad nomira Jānis Pāvils II. Kopumā 148 pāvesti atrada savu pēdējo patvērumu Svētā Pētera bazilikā.
